鳩山由紀夫政権が地域主権公約を具体化するために2009年11月に閣議決定により内閣府に設置した。内閣総理大臣を議長とし、主要閣僚と自治体の首長および学識経験者で構成。地域戦略のほか、地方分権改革推進委員会の勧告を踏まえた施策を実施することとしていた。11年通常国会に、法律に基づく行政組織とするため、「地域主権改革の推進を図るための関係法律の整備に関する法律」で内閣府設置法の改正案を提出したが、「地域主権」という用語を嫌う野党の抵抗で修正削除された。その後、閣議決定により内閣に設置して、義務づけの見直し、市町村への権限移譲、一括交付金などの政策立案を行った。国の地方出先問題については法案を策定したが国会での審議には至らなかった。安倍政権になってこの会議は「地方分権改革推進室」と名称を変更した。