立候補には国会議員20人以上の推薦が必要。1998年4月の新「民主党」発足時には結党準備委員会の推薦による全会一致で菅直人を選出。99年1月代表選では国会議員145人、都道府県代議員94人の計239人の投票で菅直人を選出。同年9月代表選では次期衆議院選挙候補を加えた321人の投票で決選投票の末に鳩山由紀夫を選出した。2000年9月代表選では1000円の参加費を支払った「サポーター党員」による投票を認める制度を導入したが、このときは鳩山由紀夫以外に立候補がなかったため、02年9月代表選で初めて実施された。得票は投票者の種別ごとにポイント換算され、国会議員（183人）には各2ポイント、国政選挙公認内定者（83人）には各1ポイントとし、地方議員（約1500人）には47ポイントを割り当て、党員・サポーター（約9万9500人）には各都道府県に対し人口40万人ごとに1ポイントを割り当て計320ポイントで合計816ポイント。05年9月と06年4月、09年5月、10年6月、11年8月の代表選の投票権は国会議員に限って実施された。06年9月と08年9月の代表選は無投票だった。10年9月の代表選は本来のポイント制で実施された。国会議員（411人）票が822ポイント（国政選挙公認内定者はなし）、地方議員（2382人）票が100ポイント、党員・サポーター（34万2493人）票が300ポイントの計1222ポイントで争われた。地方議員票は全国一括集計し、ドント式で比例配分。党員・サポーター投票は小選挙区ごとに集計し、最多得票者のみ1ポイントが与えられた。12年1月党大会で、党規約と代表選挙規則が改正された。代表任期はこれまで2年とされ、前任者が任期途中で就任した場合には、前任者の残り任期を務めるとしていたのを改め、代表任期は原則3年とし、「就任3年目の9月末日まで」とした。党員・サポーター票の配分については、これまで小選挙区単位で集計してウイナー・テイクス・オール（最多得票者のみ1ポイント）としていたのを改め、都道府県ごとに集計して得票数に応じてあらかじめ各都道府県に配分されたポイントをドント式で比例配分する。これまで在日外国人の党員・サポーターが投票できたが、今後、在日外国人には党員資格そのものを認めず（在日外国人のサポーター資格は引き続き認める）、代表選の投票権は「党員と日本国民のサポーターに付与する」と限定した。任期途中の代表選の場合、これまでは国会議員だけで実施可能だったのを改め、公認内定者と都道府県ごと3人ずつの代議員に投票権を拡大する。改正規定は12年の代表選から適用する。緊急の場合は国会議員のみで実施することも可能。改正規定は12年9月の代表選から適用され、国会議員（336人）票が672ポイント、国政選挙公認内定者（9人）票が9ポイント、地方議員（2030人）票が141ポイント、党員・サポーター（32万6974人）票が409ポイントの計1231ポイントで争われた。同年12月の総選挙敗北による野田佳彦辞任に伴う代表選は国会議員145人のみで実施された。15年1月代表選では国会議員（132人）票が264ポイント、国政選挙公認内定者（1人）票が1ポイント、地方議員（1629人）票が141ポイント、党員・サポーター（22万6148人）票が354ポイントの計760ポイントで争われた。